นายฟูกูดะได้ทำงานเป็นหัวหน้าเลขานุการของบิดา ในช่วงที่บิดาดำรงตำแหน่งนายกรัฐมนตรีตั้งแต่ปีพ.ศ. 2519 ถึงปีพ.ศ. 2521 และเป็นเลขานุการส่วนตัวในช่วงที่บิดาดำรงตำแหน่งสมาชิกสภาผู้แทนราษฎรในเวลาต่อมา ตั้งแต่ปีพ.ศ. 2522 ถึงปีพ.ศ. 2532

นายฟูกูดะได้ลงสมัครชิงตำแหน่งสมาชิกสภาผู้แทนราษฎรในนามพรรคเสรีประชาธิปไตยในเขตเลือกตั้งจังหวัดกุมมะ เขตที่สี่ ในปีพ.ศ. 2533 และได้รับชัยชนะ โดยเขาได้เป็นสภาชิกสภาผู้แทนราษฎรของเขตนั้นมาอย่างต่อเนื่องจนถึงปัจจุบัน เขาได้รับเลือกให้เป็นรองผู้อำนวยการสำนักกิจการระหว่างประเทศของพรรคเสรีประชาธิปไตยในปีแรกของการดำรงตำแหน่งสมาชิกสภาผู้แทนราษฎร นายฟูกูดะยังได้ดำรงตำแหน่งในคณะกรรมาธิการต่างๆ เช่น ด้านการต่างประเทศ การเงิน และงบประมาณ ฯลฯ ทั้งในพรรคเสรีประชาธิปไตยเอง และในสภาผู้แทนราษฎร นอกจากนั้น เขายังดำรงตำแหน่งรัฐมนตรีช่วยว่าการกระทรวงการต่างประเทศในช่วงปลายปีพ.ศ. 2538 และตำแหน่งรองเลขาธิการพรรคเสรีประชาธิปไตยในช่วงปีพ.ศ. 2540 จนถึงปีพ.ศ. 2541

นายฟูกูดะดำรงตำแหน่งเลขาธิการคณะรัฐมนตรีในคณะรัฐมนตรีชุดที่สองของนายกรัฐมนตรีโยชิโร โมริตั้งแต่เดือนตุลาคม ปีพ.ศ. 2543 จนกระทั่งนายโมริพ้นจากตำแหน่งในเดือนเมษายน ปีพ.ศ. 2544 เมื่อนายจุนอิจิโร โคอิซูมิได้รับเลือกให้เป็นประธานพรรคเสรีประชาธิปไตยและนายกรัฐมนตรีในเดือนเมษายนนั้น นายฟูกูดะก็ได้รับการแต่งตั้งให้เป็นเลขาธิการคณะรัฐมนตรีต่อไป เขาลาออกจากตำแหน่งเลขาธิการคณะรัฐมนตรีในวันที่ 7 พฤษภาคม พ.ศ. 2547 ภายหลังจากยอมรับว่าเคยไม่ได้จ่ายเงินในส่วนของตนเข้าระบบเงินบำนาญสาธารณะ อย่างไรก็ตาม นักวิเคราะห์บางคนเชื่อว่าเหตุผลที่ทำให้เขาลาออกอย่างฉับพลันคือความขัดแย้งที่เขามีกับนายกรัฐมนตรีโคอิซูมิ นอกจากตำแหน่งเลขาธิการคณะรัฐมนตรีแล้ว นายฟูกูดะยังได้ดำรงตำแหน่งผู้อำนวยการสำนักงานพัฒนาโอกินาวาตั้งแต่เดือนตุลาคม ถึงเดือนธันวาคม ปีพ.ศ. 2543 และตำแหน่งรัฐมนตรีกำกับดูแลความเสมอภาคทางเพศ ตั้งแต่เดือนมกราคม ปีพ.ศ. 2544 ถึงเดือนพฤษภาคม พ.ศ. 2547

ในช่วงต้นถึงกลางปีพ.ศ. 2549 ชาวญี่ปุ่นต่างพากันจับตานายฟูกูดะในฐานะหนึ่งในผู้ที่สามารถจะก้าวขึ้นมาเป็นประธานพรรคเสรีประชาธิปไตยและนายกรัฐมนตรีต่อจากนายโคอิซูมิ แต่เขาได้ประกาศเมื่อวันที่ 21 กรกฎาคม พ.ศ. 2549 ว่าจะไม่ขอรับการเสนอชื่อให้เข้าชิงตำแหน่งดังกล่าว ในเวลาต่อมา นายชินโซ อาเบะ เลขาธิการคณะรัฐมนตรีในขณะนั้นได้รับเลือกให้เป็นประธานพรรคเสรีประชาธิปไตย และได้รับเลือกจากรัฐสภาให้เป็นนายกรัฐมนตรีคนที่ 90 ต่อจากนายโคอิซูมิ ในวันที่ 20 กันยายน และ 26 กันยายน พ.ศ. 2549 ตามลำดับ

ตลอดระยะเวลาหลายปีที่ผ่านมา จุดยืนทางการเมืองที่ชัดเจนประการหนึ่งของนายฟูกูดะคือการที่นายกรัฐมนตรีของประเทศญี่ปุ่นจะต้องไม่ไปสักการะดวงวิญญาณของผู้เสียชีวิตในสงครามที่ศาลเจ้ายาซูกูนิซึ่งเป็นศาลเจ้าในศาสนาชินโตในเดือนมิถุนายน ปีพ.ศ. 2549 เขาได้ร่วมกับสมาชิกรัฐสภาอีก 134 คน ในการยื่นข้อเสนอให้จัดตั้งอนุสรณ์สถานซึ่งไม่มีความเกี่ยวพันกับศาสนาเพื่อระลึกถึงผู้เสียชีวิตในสงคราม โดยให้เหตุผลว่าเพื่อที่จะได้ไม่เกิดความเสี่ยงต่อการละเมิดรัฐธรรมนูญที่ได้แบ่งแยกศาสนจักรและอาณาจักรออกจากกันอย่างชัดเจน

โดยในวันที่ 28 กันยายน พ.ศ. 2550 นายฟูกูดะได้เปิดเผยว่าเขาตัดสินใจไม่ลงชิงตำแหน่งประธานพรรคเสรีประชาธิปไตย ในปีพ.ศ. 2549 เพราะเขาไม่อยากให้ประเด็นการเยือนศาลเจ้ายาซูกูนิมาเป็นจุดสำคัญในการเลือกตั้งประธานพรรคฯ และครอบครัวของเขากับครอบครัวของนายอาเบะเองก็มีความสัมพันธ์อันดีต่อกันมากว่าสามชั่วคนแล้ว[7]